Yn nhymor 1938/39, roedd clwb o'r un enw yn cystadlu yn yr adran uchaf yn erbyn olynydd uniongyrchol Cork FC neu Fordson United FC. Fodd bynnag, ailenwyd y clwb yn Cork United flwyddyn yn ddiweddarach.
Ni fu blynyddoedd cyntaf clwb pêl-droed newydd Cork City yn llwyddiannus iawn. Yn nhymor 1985/86 ni chafwyd un buddugoliaeth gartref sengl, a llwyddwyd i osgoi y gwymp o drwch blewyn gan wahaniaeth goliau gwell na [[Shelbourne F.C.]] o un gôl yn unig. Dyma nhw'n ennill eu tlws cyntaf yn 1988, sef Cwpan Cynghrair Cynghrair Iwerddon, a'i hennill eto yn 1995, 1999. Rhwng 1991 a 1994 roedd Cork City yn un o dri thîm gorau Iwerddon, ac ym 1993 daeth y clwb yn bencampwyr am y tro cyntaf ac wedi hynny fe gyrhaeddodd brif rownd gyntaf Cwpan Ewrop. Yn y rownd gyntaf ragbrofol roeddent yn wynebu erbyn [[C.P.D. Tref Cwmbrân]]. Er iddynt golli'r cymal cyntaf 3-2, golygu buddigoliaeth gartref o 2-1 yn yr ail gymal eu bod yn mynd drwyddo oherwydd y rheol goliau oddi cartref, gan gyrraedd y rownd gyntaf go iawn. Yno, chwaraeodd y Corc yn erbyn y tîm [[Twrci|Twrcaidd]] [[Galatasaray]] yn [[Istanbul]]. Collwyd y gêm yn Istanbul 2-1, a'r ail gymal 0-1.
Yn 1998 fe wnaethant ennill [[Cwpan Pêl-droed Iwerddon]] yn erbyn Shelbourne FC 1-0 a'r yr ail gynnig ar ôl i'r gêm derfynol gyntaf orffen yn gyfartal. Yn 2007 dyma ennill y gwpan eto gyda buddugoliaeth 1-0 dros Longford Town, ac eto yn 2016 a 2017.
